A lucrat toată viața în structurile procuraturii, începându-și cariera la vârsta de 21 de ani în calitate de ajutor interimar și, ulterior, anchetator, la Procuratura raionului Leova. În 1998 se mută la Procuratura sect. Buiucani, mun. Chișinău, iar șase ani mai târziu la Procuratura Generală (PG). În 2013, deține interimatul funcției de procuror șef al Procuraturii Anticorupție (PA) pe un termen de opt luni, după care revine la PG.

Pleacă din nou de la PG în 2014, când este numit adjunct al procurorului șef la Procuratura mun. Chișinău și șef al oficiului Ciocana. Patru ani mai târziu, Ruslan Popov revine din nou la PG, iar în decembrie 2019, odată cu numirea lui Alexandr Stoianoglo în funcția de procuror general, devine adjunct al procurorului general.

În ianuarie 2020, în urma unei anchete jurnalistice privind averea lui Popov, procurorul general a solicitat Autorității Naționale de Integritate (ANI) să examineze cazul. Jurnaliștii de la Anticoruptie.md scriau că părinții procurorului gestionează o afacere al cărei beneficiar real ar fi, de fapt, fiul lor. Ulterior, ANI a anunțat că a inițiat o procedură de control, pentru a constata dacă Popov a respectat sau nu regimului juridic al averilor. În septembrie 2021, însă, ANI a încetat procedura de control, dat fiind faptul că nu s-au depistat diferențe substanțiale între veniturile și cheltuielile familiei Popov.

Nu este prima dată când procurorul intră în vizorul ANI. În anul 2013, Comisia Naţională de Integritate (ANI-ul de astăzi) a constatat că Popov nu a declarat toate bunurile și proprietățile pe care le deține. Pe numele procurorului a fost pornită o urmărire penală, iar Consiliul Superior al Procurorilor i-a cerut procurorului general să-l suspende din funcție, până la luarea unei decizii finale. Dosarul, însă, a fost clasat și Popov și-a continuat activitatea.

La 9 octombrie 2021, Popov a fost reținut de procurorii anticorupție, fiind cercetat pentru îmbogățire ilicită.

Ruslan Popov deține o casă de 211 de metri pătrați, a cărei valoare declarată e de peste 111 mii de lei.În 2019, Popov și-a vândut apartamentul de pe strada Melestiu din capitală, obținut la preț preferențial în anul 2011.