Всю жизнь проработал в структурах прокуратуры. Начал карьеру в возрасте 21 года с должности временного помощника, а затем следователя в прокуратуре Леовского района. В 1998 году перешел в прокуратуру сектора Буюканы муниципия Кишинев, а шесть лет спустя — в Генеральную прокуратуру (ГП). В 2013 году в течение восьми месяцев являлся врио Главного прокурора Антикоррупционной прокуратуры, после чего вернулся в ГП.

В 2014 году вновь уходит из Генпрокуратуры, будучи назначенным заместителем главного прокурора в прокуратуре Кишинева и главой прокуратуры сектора Чеканы. Четыре года спустя Попов возвращается в ГП, а в декабре 2019 года, с назначением на должность генерального прокурора Александра Стояногло, становится его заместителем.

В январе 2020 года вышло журналистское расследование об имуществе Попова, после чего генеральный прокурор обратился в Национальный орган по неподкупности (ANI) с просьбой рассмотреть данное дело. По сведениям журналистов Anticoruptie.md, родители прокурора занимались бизнесом, реальным бенефициаром которого являлся их сын. Позднее ANI объявил об инициировании процедуры контроля с целью выяснения, соблюдал ли Попов правовой режим активов.

Это не первый случай, когда прокурор оказался в поле зрения ANI. В 2013 году Национальная комиссия по неподкупности (ныне ANI) установила, что Попов не задекларировал все принадлежащие ему имущество. На имя прокурора было возбуждено уголовное дело, и Высший совет прокуроров попросил генерального прокурора отстранить его от должности до принятия окончательного решения. Дело, однако, было закрыто, и Попов продолжил свою деятельность.

Руслан Попов владеет домом площадью 211 квадратных метров, заявленная стоимость которого превышает 111 тысяч леев. В 2019 году Попов продал свою квартиру по улице Мелештиу молдавской столицы, которую он приобрел по льготной цене в 2011 году.